本山相国寺・鹿苑寺（金閣）・慈照寺（銀閣）・他塔頭寺院に伝わる美術品を受託し、保存及び展示公開、修理、研究調査、禅文化の普及を目的として建設された。現在では、国宝5点、重要文化財142点を含む文化財が収蔵されており、様々な展観が行われている。鹿苑寺境内に建つ金森宗和造と伝えられる「夕佳亭」が復元され、水墨画の傑作である重要文化財「鹿苑寺大書院障壁画」の一部なども鑑賞できる。

同展では、桃山時代の雰囲気を今に伝える、永徳の弟宗秀の傑作「柳図屏風」や、狩野派の優れた画家の手になると考えられる「籬に菊・鶏図屏風」をはじめ、相国寺に伝えられた狩野派の作品、そして狩野派と深い関わりを持った人々の作品が一堂に公開されます。また、併設展として収蔵品の中から初公開となる傑作を含む名碗30点が選出され展示されます。